Թանգարանը հիմնադրման պահին զբաղեցրել է Երևանի հրշեջ վարչության շենքի 2-րդ հարկի սենյակներից մեկը: 1936թ. թանգարանը տեղափոխվել է Կապույտ մզկիթ (Գյոյ-ջամի), որտեղ գործել է մոտ 60 տարի:

1994-1997թթ. թանգարանը գտնվել է նախկին Հռիփսիմյան իգական գիմնազիայի շենքում, իսկ 1997-2005թթ.`   Շահումյանի անվան թիվ 1 միջնակարգ դպրոցի մասնաշենքում:2005թ. թանգարանը հաստատվել է Երևանի քաղաքապետարանի նորակառույց շենքում, որը Երևանի քաղաքապետարանի հետ միասնական ճարտարապետական համալիր է ձևավորում: 

Թանգարանում  պահպանվում է ավելի քան 89700 առարկա, որոնք ներկայացնում են մայրաքաղաքի՝ հնագույն ժամանակներից մինչև մեր օրերն ընդգրկող նյութական և հոգևոր մշակույթը։

 Թանգարանում պահպանվում են հնագիտական, ազգագրական, դրամագիտական, կերպարվեստի, գրավոր աղբյուրների, լուսանկարների և այլ հավաքածուներ, որոնք ներկայացնում են մայրաքաղաքի անցյալն ու ներկան։ Թանգարանում գործում է գիտացուցադրական երեք բաժին, որոնցում աշխատակիցները հաստատությունն ստեղծելու պահից ի վեր հավաքել, ուսումնասիրել և ցուցադրել են Երևանի պատմությունը լուսաբանող առարկաները։

Թանգարանին կից գործում է գիտական խորհուրդ, որի անդամներն են եղել ժամանակի խոշորագույն մտավորականներն ու արվեստագետները՝ ճարտարապետներ Ալ. Թամանյանը, Թ. Թորոմանյանը, Ն. Բունիաթյանը, Մ. Մազմանյանը, նկարիչներ Մ. Սարյանը, Գ. Գյուրջյանը, Տարագրոսը, քանդակագործ Ա. Սարգսյանը, գիտնականներ Ստ. Լիսիցյանը, Ե. Շահազիզը, Ս. Բարխուդարյանը, Բ. Առաքելյանը, Թ. Հակոբյանը և ուրիշներ:

Երևանի տարածքում մարդն ապրել է դեռևս հնագույն ժամանակներից։ Հրազդան գետի քաղցրահամ ջուրը, մեղմ ու տաք կլիման բարենպաստ պայմաններ են ստեղծել զարգացման համար, որի վառ ապացույցն են Երևանյան քարայրից հայտնաբերված ավելի քան 100 հազար տարվա պատմություն ունեցող վանակատե գործիքները։

Թանգարանում պահպանվում են խոնարհված եկեղեցիների երկաթյա դռները, որմնանկարներ, ծիսական անոթներ, վարագույրներ, զանգ (1862թ.), Կաթողիկե եկեղեցու 13-րդ դարի մանրակերտը և այլ մասունքներ։